Музей был основан в 1970 году как городская художественная галерея. Основу коллекции составили произведения, переданные местными художниками, а также работы из фондов Краснодарского края.
В 1992 году учреждение получило имя И. А. Арзамасцева — художника, который долгие годы жил и работал в Ейске, создавал пейзажи Приазовья, преподавал и собирал произведения искусства. Его вклад в развитие художественной культуры города стал фундаментом для формирования полноценного музея.
Со временем коллекция расширялась, и музей стал одним из ведущих художественных центров Азовского побережья.
Сегодня музей — это современное выставочное пространство, где представлены:
Музей активно проводит лекции, творческие встречи, мастер‑классы, образовательные программы для детей и молодёжи. Музей расположен в историческом здании конца XIX века, которое само по себе является памятником городской архитектуры.
Здание музея — один из красивейших архитектурных объектов старого Ейска.