Картинная галерея Черкесска ведёт историю с 1960-х годов, когда в городе начали формироваться первые коллекции живописи и графики для публичного показа. В 1970-е годы часть собрания была выделена в самостоятельный выставочный формат, а в 1980-е — оформлена как постоянная экспозиция. В 1990-е годы учреждение пережило период реорганизации, в ходе которой часть фондов временно передавалась в Черкесский историко-культурный музей-заповедник. Современное юридическое оформление как отдельного подразделения произошло в начале 2000-х. Основу коллекции составили работы художников Северного Кавказа, а также произведения русских мастеров XIX–XX веков, переданные из республиканских фондов и частных собраний.
Галерея функционирует как выставочная и просветительская площадка. Здесь регулярно проходят временные выставки живописи, графики и декоративно-прикладного искусства, а также образовательные мероприятия: лекции, мастер-классы, встречи с художниками. Постоянная экспозиция включает разделы по истории изобразительного искусства региона, портретную и пейзажную живопись, графику. Учреждение участвует в межрегиональных культурных проектах и фестивалях, сотрудничает с художниками и учебными заведениями республики.
